В ленте «Покровские ворота» Олег Меньшиков сыграл студента Костика
В Театре им. Ермоловой Олег Меньшиков прошёл один из первых этапов своей карьеры, с 1985 по 1989 год. Именно там он сыграл в спектаклях «Спортивные сцены 81-го года», «Второй год свободы» и «Говори!» режиссёра Валерия Фокина, который в то время руководил театром. Большой успех на сцене актёр обрёл в 1990-х годах благодаря постановкам в театрах Москвы, Парижа и Лондона. Кинозвездой он стал значительно раньше, с выходом комедии Михаила Козакова «Покровские ворота» (1982). Затем последовали триумфальные для Меньшикова ленты «Утомлённые солнцем», «Сибирский цирюльник» и «Восток-Запад».
В сентябре 2012 года состоится российская премьера фильма «Легенда №17», основанного на биографии легенды советского хоккея Валерия Харламова. Олег Меньшиков сыграл в ленте роль знаменитого хоккеиста и тренера Анатолия Тарасова.
В 1995 года Олег Меньшиков основал антрепризную театральную компанию «Товарищество 814», которая существует по сей день, и выступил в качестве режиссёра таких спектаклей, как «Горе от ума» и «Игроки». В послужном списке актёра и трёхкратного лауреата Государственной премии 28 полнометражных картин, а также награда кинофестиваля «Кинотавр» и «Ника».